Dexter Morgan, devenu Jim Lindsay, vit désormais dans l'Etat de New-York, où il gère paisiblement une petite boutique et a renoncé au meurtre.
Dexter a disparu à Miami il y a dix ans. Il est maintenant installé dans l'Etat de New York, sous le nom de Jim Lindsay, employé dans un magasin et fréquentant le chef de la police locale, Angela Bishop. Sa routine lui permet de contrôler ses pulsions meurtrières. L'arrivée de son fils, Harrison et le comportement d'un habitant de la ville, Matt Caldwell, mettent en péril ce fragile équilibre. Le "Passager noir" commence à refaire surface.