Dix ans après les faits relatés dans Inazuma Eleven, Arion Sherwind (Matsukase Tenma), jeune passionné de football, entre dans l'école de ses rêves, le collège Raimon, afin d'intégrer son prestigieux club de foot. Mais à son arrivée, le club est loin d'être comme il l'imaginait : il se faisait attaquer par Victor Blade (Tsurugi Kyousuke) un Impérial (joueur surdoué) envoyé par le Cinquième secteur, organisme visant à répartir les victoires et les défaites équitablement, et donc, à détruire le football tel qu'on le connaissait. Avec ses amis, Arion commence une révolution visant à rétablir le football d'avant, tout en enchaînant les victoires à la Route du Sacre (Nouveau Football Frontier). Cette rébellion va être lancée au moment où les matchs sont arrangés et Raimon devait perdre sur un score prévu. Mais quand Mark Evans (Endou Mamoru) est arrivé, l'équipe est devenue meilleure. Désormais les esprits guerriers (force spéciale d'un joueur ou keshin) sont utilisés.
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